Akademiet har en kunstsamling, som indeholder overvejende dansk kunst fra 1700- og 1800-tallet. Samlingen på godt 500 numre består af værker af berømte såvel som mindre kendte kunstnere og er i store træk akkumuleret over årene fra 1754, hvor Kunstakademiet blev stiftet, og frem til 1857, hvor Akademiets fundats blev ændret.
Kunstværkerne er nært knyttet til Akademiets virksomhed og er derfor også en grundlæggende kilde til institutionens historie og således i sin helhed ganske unik.
Samlingens tilvækst efter 1857 er beskeden men forøges fra tid til anden med gaver eller indkøb af værker, der har tilknytning til Akademiets historie – også med værker fra nyere tid.
Det nyeste værk er fra 2014. Det hænger side om side med samlingens fineste portrætter i Charlottenborgs Kuppelsal. Der er tale om et fotografisk portræt af Kunstakademiets første kvindelige professor for Grafisk Skole Vibeke Mencke Nielsen (1989-1998). Portrættet er udført af Ann Lislegaard i østersblå rokokofarver med den portrætterede i klassisk positur, udstyret med radérnål og kobberplade. Værket er indsat i en forgyldt egetræsramme efter samme mål som de øvrige portrætter i Kuppesalen, og føjer således på subtil vis et manglende kapitel til historien om Kunstakademiet.
Akademiraadet står i dag som den formelle ejer og forvalter af samlingen, som delvist opbevares på Charlottenborg på Kongens Nytorv.